Actas Dermo-Sifiliográficas Actas Dermo-Sifiliográficas
Actas Dermosifiliogr 2008;99:764-71 - Vol. 99 Núm.10 DOI: 10.1016/S0001-7310(08)74956-1
CONTROVERSIAS EN DERMATOLOGÍA
La pitiriasis versicolor y las levaduras del género Malassezia
Pityriasis versicolor and the yeasts of genus malassezia
V. Crespo-Erchigaa,, , E. Gómez-Moyanoa, M. Crespob
a Servicio de Dermatología. Hospital Regional Universitario Carlos Haya. Málaga. España
b Licenciada en Ciencias Biológicas. Hospital Regional Universitario Carlos Haya. Málaga. España
Aceptado 07 julio 2008
Resumen

Aunque la pitiriasis versicolor (PV) es la única enfermedad humana en la que el rol etiológico de las levaduras Malassezia está plenamente establecido, permanece como objeto de controversia cuál (o cuáles) es la especie implicada. La mayoría de los estudios llevados a cabo en estos últimos años apoyan nuestra hipótesis, expuesta ya en 1999, indicando que M. globosa es la especie predominante en las lesiones de PV, al menos en los climas templados. La confirmación de esta hipótesis podría ayudar a comprender las condiciones, todavía poco claras, que inducen la transformación de esta levadura de su forma saprofita presente en la piel sana, a la parasitaria, caracterizada por la formación de pseudomicelio, y ayudarían también a establecer las mejores medidas terapéuticas. Por otro lado, el aislamiento de otra especie, M. furfur, que parece predominar en regions tropicales, podría plantear la posibilidad de un segundo agente etiológico confinado a ciertas áreas geográficas, como acontece en algunas otras micosis humanas.

Abstract

Although pityriasis versicolor is the only human disease for which Malassezia yeasts have been fully established as pathogens, it is still not clear which species are implicated. Most studies carried out in recent years support our hypothesis —proposed in 1999— that Malassezia globosa is the predominant species in pityriasis versicolor lesions, at least in temperate climates. Confirmation of this hypothesis could help us understand the conditions, as yet unclear, that induce transformation of this yeast from the saprophytic form present in healthy skin to the parasitic form, characterized by the formation of pseudomycelium, and could also guide therapy. In addition, isolation of another species, Malassezia furfur, which seems to be predominant in the tropics, raises the possibility of a second etiologic agent confined to certain areas, as occurs with some other human mycoses.

Palabras clave
pitiriasis versicolor, Malassezia
Key words
pityriasis versicolor, Malassezia species
Introducción

Hace más de 150 años que Eichstedt1 describió un hongo levaduriforme, que hoy día identificamos como perteneciente al género Malassezia, como agente causal de la pitiriasis versicolor (PV) y, hasta la fecha, sigue siendo ésta la única enfermedad humana en la que el papel patógeno de estas levaduras está firmemente establecido. Pese a ello, sigue sujeto a controversia el problema de cuál exactamente, o incluso cuáles si hay más de una, es la especie implicada. En este artículo trataremos de profundizar en este problema, analizando las relaciones de las levaduras Malassezia con la PV, a la luz de los recientes estudios llevados a cabo por diferentes investigadores en este sentido, a los que añadiremos los realizados por nosotros a lo largo de los 10 últimos años.

La complejidad del tema nos ha movido a incluir, en primer lugar, una breve descripción de las principales facetas concernientes a la incidencia, la epidemiología, la patogenia y el diagnóstico de la enfermedad, seguida de un estudio de las características o aspectos taxonómicos, morfológicos y bioquímicos de las Malassezia, sin olvidar una mención a su papel ecológico en la piel humana normal.

La enfermedad: la pitiriasis versicolorDefinición. Clínica. Incidencia

La PV es una infección fúngica cutánea superficial, que la mayoría de las clasificaciones incluyen actualmente entre las saprofíticas para indicar la nula o casi nula respuesta inflamatoria de la piel que se produce en esta enfermedad, al igual que en las llamadas piedras y la tinea nigra palmaris. Se trata de una afección frecuente, cosmopolita y de evolución benigna, aunque sujeta a recurrencias frecuentes. Su nombre describe de manera muy adecuada las principales características clínicas del cuadro: la aparición de máculas y placas ligeramente descamativas, y cuya coloración varía del blanco (PV alba o achromians) al rosado, salmón o marrón. Aunque la mayoría de los pacientes presentan máculas de un mismo color, en algunos pueden apreciarse lesiones de dos colores distintos: las de tonalidad rosada o marrón localizadas en las zonas cubiertas y las blancas en las superficies expuestas. Recientemente se ha descrito una variante de máculas rojas (PV rubra) y otra con máculas negruzcas (PV nigra), así como la transformación eventual de una a otra o a la forma alba2.

Las lesiones se localizan preferentemente en la parte superior del tronco, pecho, espalda y hombros, pudiendo extenderse hacia el cuello, la cara y los brazos. La PV predomina en adultos jóvenes, sin diferencias significativas entre ambos sexos. La afectación de la región facial es poco frecuente en países de clima templado, como el nuestro, y en ellos se observa sobre todo en niños, pero parece ser bastante común en regiones tropicales y subtropicales, en las que se da en más de la mitad de los pacientes3. También se han descrito otras localizaciones infrecuentes, como los párpados, las axilas, el pene y el periné4, siendo la afectación de las ingles muy difícil de distinguir del eritrasma (PV eritrasmoide)5 y pudiendo, incluso, aunque excepcionalmente, coexistir ambos procesos6.

La PV es una de las dermatomicosis más frecuentes, siendo su prevalencia especialmente elevada en regiones de clima cálido y húmedo, donde se calcula que puede estar afectada hasta el 40 % de la población. En una publicación reciente, referida a una comunidad pesquera de Venezuela, la prevalencia global fue del 15,52 %3. La prevalencia parece ser mucho menor en climas templados. Aunque existen pocos estudios al respecto, podemos destacar la revisión llevada a cabo en EE.UU. entre 1971 y 1974, que arrojó una cifra de 0,8 % en una población de 28.000 personas7. En Suecia, en 1979, la prevalencia de PV fue del 1,1 % en un total de 20.296 pacientes atendidos en un gran hospital8, y en un estudio posterior en el mismo país en 1983, realizado en 3.302 personas, se encontró PV en el 0,5 % de los varones y el 0,3 % de las mujeres9.

Recientemente, un estudio de una muestra representativa de 1.024 jóvenes marinos italianos reveló una prevalencia de PV del 2,1 %. No se encontraron asociaciones entre la enfermedad y variables tales como la práctica de deporte, natación o la hiperhidrosis, siendo la única significativa la existencia de brotes previos de PV, lo que apoya la hipótesis del papel determinante de los factores constitucionales en la patogénesis de este proceso10.

En relación con otras micosis superficiales la PV representa un porcentaje apreciable, como demuestran estudios llevados a cabo en Venezuela, donde la PV sola suponía casi un 30 % del total de dermatomicosis11, una cifra muy similar a la encontrada en otro estudio contemporáneo llevado a cabo en Libia12.

En las estadísticas de la Unidad de Micología del Servicio de Dermatología de nuestro hospital, en Málaga, la PV representa sólo alrededor de un 10 % del conjunto de micosis cutáneas, si bien creemos que la frecuencia real de la enfermedad es bastante más elevada, ya que suele ser diagnosticada y tratada en Atención Primaria, lo que hace que sólo un número reducido de pacientes sean remitidos al dermatólogo.

Patogenia

La PV suele ser asintomática, aunque algunos pacientes refieren prurito moderado, y en ocasiones severo, y aparece generalmente en individuos sanos. Se han descrito algunos factores desencadenantes o agravantes, si bien la causa del paso de la fase saprofítica de levadura a la fase parasitaria, miceliar, permanece sujeta a controversia. Los factores genéticos parecen desempeñar un cierto papel, ya que la enfermedad es más frecuente en familiares en primer grado13, y hay estudios sobre el rol de otros factores, como la toma de anticoagulantes orales14 o la hiperhidrosis15, aunque esto último no se ha confirmado en estudios recientes10. Otros factores iatrogénicos, como el tratamiento con corticoides sistémicos o inmunosupresores, también podrían ejercer un cierto papel16, y nosotros hemos visto recientemente dos caso de PV particularmente extensa en pacientes en tratamiento con etanercept que no referían episodios previos de esta enfermedad (datos no publicados).

Sin embargo, el papel de la respuesta inmune en la PV no está bien establecido, ya que los trabajos realizados en este sentido por distintos autores arrojan resultados contradictorios17. En líneas generales, parece que en la patogénesis de esta enfermedad priman los factores de índole local como las altas temperaturas, el grado de humedad y el efecto oclusivo de la ropa sobre una base idiosincrásica, que podría fundamentarse en pequeños cambios en la composición del sebo. Estos factores inducirían los cambios en las levaduras, que por otro lado están ya presentes en la piel sana, haciéndoles desarrollar micelio y pasar a la fase parasitaria.

Diagnóstico

Para un dermatólogo experimentado el diagnóstico de la PV resulta muy fácil en la mayoría de los casos, pero pensamos que éste debería siempre confirmarse por examen directo con KOH + tinta Parker. Este reactivo se compone de una mezcla a partes iguales de KOH al 20 % y tinta Parker negra, y tiñe rápidamente las levaduras y el pseudomicelio de color azul, ofreciendo la imagen típica descrita como «espagueti con albóndigas» (fig. 1). También puede emplearse con muy buenos resultados el calcoflúor, pero esta técnica necesita microscopía de fluorescencia. La luz de Wood puede utilizarse para detectar lesiones subclínicas, pero hay que recordar que la fluorescencia amarillenta, que es propia de esta enfermedad, sólo aparece en un tercio de los casos aproximadamente18. Por otra parte, la biopsia rara vez se plantea como procedimiento diagnóstico en la PV aunque, como otros hongos, las levaduras Malassezia se tiñen bien con PAS y metenamina argéntica.

Figura 1.
(0.11MB).

Examen directo de pitiriasis versicolor en KOH + tinta, ×1.000.

El cultivo tampoco es necesario para el diagnóstico de rutina, pero es indispensable si se quiere identificar la especie presente en las lesiones o las que pueden estarlo formando parte de la flora normal. Las levaduras Malassezia, con la única excepción de M. pachydermatis, no crecen en los medios micológicos habituales, como el de Sabouraud, y requieren medios bastante complejos que además es preciso elaborar a partir de sus componentes, pues no están comercializados. Hablaremos de estos medios y de las técnicas de identificación de las Malassezia en el apartado correspondiente.

Las levaduras: introducción al género Malassezia

El género Malassezia comprende un grupo de levaduras lipofílicas cuyo hábitat natural se encuentra en la piel humana y la de otros animales de sangre caliente. Como ya se indicó en la introducción, una confusa y prolongada historia ha acompañado el estudio de estas levaduras desde su primera descripción en los pacientes con PV1. Entre otros factores, la imposibilidad de aislar y cultivar estas levaduras y sus sutiles diferencias morfológicas condujeron a una prolongada controversia que se ha prolongado hasta nuestros días.

Como breve resumen de la misma recordaremos tan solo que, en 1889, Baillon19 identificó el nuevo género Malassezia, con la especie M. furfur como agente de la PV, si bien, al carecer de métodos de cultivo apropiados ni siquiera se tenía la certeza de que fuera un único organismo el que formaba las levaduras y el micelio que aparecían entremezclados en los exámenes microscópicos directos. Años más tarde Sabouraud20 identifica el género Pityrosporum para describir levaduras similares, aunque desprovistas de micelio, presentes en las escamas de la pityriasis capitis, levaduras que posteriormente recibirían el nombre de P. ovalé21. Microorganismos parecidos fueron aislados en los años siguientes en distintos animales, como rinocerontes (P. pachydermatis)22 y perros (P. canis)23 y, finalmente, otra especie en humanos, caracterizada por poseer células globosas, semejantes a las observadas en las escamas de la PV, recibió el nombre de P. orbiculare24.

Las dos especies encontradas en piel humana requerían de medios de cultivo relativamente complejos para su desarrollo, mientras que las aisladas en animales eran menos selectivas y crecían en medios micológicos convencionales, como el agar dextrosa de Sabouraud, dado que al ser lipofílicas pero no lipidodependientes podían aprovechar las sustancias lipídicas simples presentes en la peptona de este último medio. En todo caso, la lipofilia de estos hongos impedía el uso de todos los sistemas de identificación empleados en las levaduras corrientes, lo que llevó a los micólogos en 198425 a limitar el género a sólo dos únicas especies válidas: una humana, M. furfur, y otra animal, M. pachydermatis. El viejo nombre Pityrosporum fue rechazado (nomen rejiciendum) por considerarse sinónimo de Malassezia, habiendo sido este último término descrito con anterioridad, y teniendo por tanto prioridad según las leyes de nomenclatura taxonómica.

Basándose en diferencias genómicas, en 1990 Simmons y Guého26 describieron una tercera especie, M. sympodialis, y pocos años después las nuevas técnicas moleculares, junto con estudios serológicos y ultraestructurales, permitieron a Guého, Midgley y Guillot en 1996 describir otras 4 especies27. De este modo el género Malassezia abarcaba 7 especies: M. furfur, M. pachydermatis, M. sympodialis, M. globosa, M. slooffiae, M. restricta y M. obtusa. En los últimos años técnicas moleculares de secuenciación del ADN ribosomal han añadido otras 6 especies: M. dermatis y M. japonica (aisladas en humanos con dermatitis atópica), M. yamatoensis (en dermatitis seborreica) y M. equina, M. caprae y M. nana (en diferentes animales). No obstante, estas nuevas especies parecen estar estrechamente relacionadas con M. sympodialis y M. furfur desde un punto de vista filogenético, por lo que en el sentir de algunos autores son precisos nuevos estudios para validarlas de forma definitiva28 (tabla 1).

Tabla 1.

El género Malassezia

Primeros estudios (3 spp.)  Revisión de 1996 (7 spp.)  Elgenus en 2007 (13 spp.) 
M. furfur 1889P. ovale 1913P. orbiculare 1951  M. furfur 1889M. pachydermatis 1935M. sympodialis 1990  M. furfur 1889M. pachydermatis 1935M. sympodialis 1990M. globosa 1996 
M. pachydermatis 1935P. pachydermatis 1925P. canis 1955  M. globosa 1996M. obtusa 1996M. restricta 1996M. slooffiae 1996M. obtusa 1996M. resrticta 1996M. slooffiae 1996 
M. sympodialis 1990M. dermatis 2002M. japonica 2003M. nana 2004M. yamatoensis 2004 
M. caprae 2007M. equina 2007 

En cualquier caso, todas estas especies, incluidas las más recientes, pueden identificarse y diferenciarse por sus características morfológicas y los tests fisiológicos que describimos más adelante (E. Guého, comunicación personal). En caso de duda puede recurrirse a distintas técnicas moleculares de identificación29.

La gemación monopolar típica de las levaduras Malassezia, que ocasiona una «cicatriz» prominente en el punto de gemación en la célula madre, permite la identificación del género, tanto in vitro como in vivo, en muestras cutáneas teñidas con KOH + tinta Parker, azul de metileno al 1 % o calcoflúor, como se comentó al hablar del diagnóstico de la PV. La identificación de la especie requiere cultivos en medios especiales, salvo para M. pachydermatis, que crece en medios convencionales (Sabouraud dextrosa). Los dos medios empleados habitualmente para el aislamiento de las Malassezia son el de Dixon, descrito por Van Abbe en 1964, o su fórmula modificada (medio mDixon), y el descrito por Leeming y Notman en 1987. El medio mDixon permite una mejor visualización e individualización de las colonias, lo que es muy importante cuando, como es frecuente, se encuentran en la misma placa dos o más especies diferentes, y esta es la razón por la nos hemos decantado por su uso en lugar del medio LN en nuestros trabajos. La temperatura de incubación también es un factor importante, ya que varias especies (entre ellas M. globosa y M. restricta) no crecen por encima de 36° C. Por ello, los cultivos deben ser incubados en estufa a temperaturas entre 30 y 35° C, y las placas envueltas en bolsas de plástico para asegurar el grado de humedad adecuado y evitar la desecación del medio (fig. 2).

Figura 2.
(0.07MB).

Típicas colonias de M. globosa en medio mDixon.

La identificación in vitro de las distintas especies de Malassezia puede llevarse a cabo en cualquier laboratorio microbiológico mediante técnicas sencillas, basándose en el estudio de la morfología de las colonias, macro y microscópica, la reacción de catalasa y de beta-glucosidasa (test de esculina) y el estudio del patrón de requerimiento o asimilación de distintos lípidos, a saber: Tweens 20, 40, 60 y 80 y del cremophor EL (castor oil, aceite de ricino). Puede encontrarse una descripción detallada del sistema completo de identificación en textos especializados29,30.

La presencia de levaduras Malassezia en la piel sana de humanos había sido descrita ya en la segunda mitad del siglo XIX, y pronto se hizo evidente que la densidad de la colonización estaba relacionada con la edad y con las diferencias en la actividad de las glándulas sebáceas en distintas zonas del cuerpo. Algunos estudios recientes, utilizando ya el esquema de identificación comentado anteriormente, han mostrado la presencia en piel humana de varias especies30-33. En particular, M. restricta parece predominar en la región del cuero cabelludo, mientras que M. sympodialis predomina en el tronco y M. globosa se halla ampliamente repartida por igual en todas las zonas seborreicas. En cambio, otras especies como M. slooffiae y M. furfur sensu stricto parecen ser poco comunes en piel humana en individuos sanos y M. obtusa es excepcional.

También los veterinarios han investigado la presencia de estas levaduras en la piel de diferentes animales, mostrando el papel de M. pachydermatis (y en menor medida de M. furfur, M. obtusa y M. sympodialis) como agentes de otitis en perros y gatos34-37. Otros estudios han mostrado que distintas especies de Malassezia colonizan también la piel de otros muchos animales como monos, cerdos, osos y pájaros34,37, caballos (M. equina), cabras (M. caprae)38 y ganado vacuno (M. nana)39.

La pitiriasis versicolor y las levaduras Malassezia: consideraciones etiológicas

Gordon en 195140 fue el primero en sugerir que las levaduras de forma redondeada, que él bautizó como P. orbiculare, podrían ser el agente etiológico de la PV. Poco más pudo avanzarse en este terreno hasta que, a partir de la gran revisión taxonómica de Guého, Midgley y Guillot de 1996, empezaron a llevarse a cabo una serie creciente de estudios basados en la nueva clasificación del género y en las nuevas técnicas de identificación arriba comentadas (tabla 2).

Tabla 2.

Estudios epidemiológicos de pitiriasis versicolor

Autores  Año  Pacientes  M. globosa  M. sympodialis  M. restricta  M. slooffiae  M. furfur  M. obtusa  Medio de cultivo 
Crespo-Erchiga  1999  75  87 %  34 %  3 %  8 %      Dixon 
Nakabayashi  2000  22  55 %  9 %    5 %  5 %    Dixon 
Crespo-Erchiga  2000  96  97 %  32 %    7 %      Dixon 
Gupta  2001  111  25 %  59 %  1 %  1 %  11 %    LNM 
Aspiroz  2002  79  90 %  40,5 %    1 %      LNM 
Dutta  2002  250  63,6 %  4,8 %      34 %    Dixon 
Gaitanis  2002  100 %            PCR 
Hernández  2003  11  47 %  27 %  13 %    13 %    Dixon 
Tarazooie  2004  94  53,3 %  9,3 %    4 %  25,3 %  8,1 %  Dixon 
Razalakolona  2004  65  2,4 %      26,8 %  70,7 %    ¿ 
Makni  2004  222  65 %  5 %      13 %    Dixon PCR 
De Quinzada  2005  150  5,3 %  4,6 %    5,3 %  42 %  0,6 %  Dixon 
Miranda  2006  95  2 %  11,4 %      77,8 %  8,3 %  Dixon 
Crespo-Erchiga  2006  100  97 %  34 %  1 %  3 %  2 %    Dixon 
Gaitanis  2006  71  90 %  3-4 %    3-4 %  3-4 %    Dixon 
Prohic  2007  90  63 %  14 %    4 %  10 %  8 %  Dixon 

En 1999 Crespo Erchiga et al32,41, tras dos estudios paralelos llevados a cabo en Málaga sobre un número limitado de pacientes de PV, un número similar de muestras de dermatitis seborreica y otra muestra de individuos sanos, mostraron por primera vez que M. globosa era, con diferencia, la especie predominante en las lesiones de PV. Estos resultados fueron confirmados por los mismos autores en un estudio sobre 96 pacientes, publicado un año después42. La mayoría de los trabajos publicados en esos primeros años, como los de Nakabayashi et al en Japón en 200043 y Aspiroz et al44 en Zaragoza en 2002, apoyaron también esos resultados. Especialmente en el segundo de estos trabajos los porcentajes obtenidos para M. globosa y M. sympodialis eran prácticamente superponibles a los publicados por nosotros en los estudios arriba mencionados. Además, Aspiroz et al demostraron una mayor actividad enzimática, con producción de lipasas y esterasas en las cepas de M. globosa comparada con otras especies del género, un hecho que puede explicar un nivel mayor de patogenicidad asociada con esta especie en piel humana, y que viene a apoyar también la hipótesis de su papel en la etiología de la PV. El único estudio de esa época que mostraba resultados diferentes fue el de Gupta et al en Canadá45, quienes encontraban un predominio de M. sympodialis, si bien tanto el medio de cultivo como la metodología de su trabajo mostraban importantes diferencias respecto de los otros autores ya mencionados, incluidos nosotros.

Más tarde, Nakabayashi46, mediante una técnica de identificación por PCR de Malassezia presentes en escamas de PV, encontró también que M. globosa era la especie más comúnmente detectada (97 %), aunque seguida de cerca por M. restricta (79 %) y M. sympodialis (68 %). Otro estudio realizado por Gaitanis et al en Grecia en 200247, utilizando una técnica de PCR-RFLP aplicada a lesiones de varios procesos dermatológicos, detectaron e identificaron sólo M. globosa en las escamas de PV.

En 2003 Hernández et al, en México48, encuentran también predominio de M. globosa en los cultivos convencionales de muestras de PV. Estos resultados fueron similares a los publicados un año más tarde por otros tres autores, Dutta et al en la India49, quienes aíslan M. globosa en el 63,6 % de los casos; Tarazooie et al50 en Irán en el 53,3 % y Makni et al51 en Túnez, quienes confirmaron el predominio de M. globosa que habían observado en cultivo en medio mDixon (65 %) con técnicas moleculares un año más tarde52. En 2006 los autores griegos encabezados por Gaitanis53 publican un nuevo estudio de aislamiento de Malassezia en pacientes con PV y dermatitis seborreica, utilizando mDixon. En PV aíslan M. globosa en el 90 % de los casos, sola en el 77 % y asociada con M. sympodialis, M. furfur o M. slooffiae en el 13 %. Dado que estas otras especies sólo se encontraron solas en menos de un 10 % de casos, los autores no especifican estos porcentajes. Por último, en 2007, un trabajo de Prohic et al54 llevado a cabo en Bosnia-Herzegovina identifica una vez más a M. globosa como la especie más aislada en las lesiones de PV (63 %).

Nuestro trabajo más reciente, publicado en 200655, en el que se analizaron un total de 100 muestras de pacientes de PV, de las cuales un 20 % habían sido remitidas de otros hospitales de Andalucía (Cádiz y Granada), mostró resultados muy claros en este sentido, aislándose M. globosa en el 97 % de los casos, seguida de M. sympodialis (34 %), M. slooffiae (3 %), M. furfur (2 %) y M. restricta (1 %). Además, observamos levaduras morfológicamente idénticas a las de M. globosa, junto con pseudomicelio en el examen directo en el 98 % de los casos (fig. 3).

Figura 3.
(0.07MB).

Levaduras de M. globosa en cultivo. Azul de lactofenol ×1.000.

Sin embargo, algunos trabajos realizados principalmente en zonas de clima tropical o subtropical muestran un claro predominio de aislamientos de M. furfur en las lesiones de PV. Uno de ellos llevado a cabo en Madagascar, por Razanakolona et al56 en 2004, otro por De Quinzada57 en Panamá en 2005 y el último por Miranda et al en 2006 en Brasil58. Los tres aíslan M. furfur como especie predominante con porcentajes respectivos del 70,7, 42 y 77,8 %. Estos últimos resultados podrían ir en el sentido de la vieja hipótesis sostenida hace 80 años por Castellani y Panja, y ulteriormente referida tanto por Midgley34 como por nosotros17, según la cual una segunda especie, diferente de M. globosa observada en nuestros climas templados, podría ser predominante en climas diferentes, más cálidos y húmedos. Aunque, desde nuestro punto de vista, serían necesarios estudios más completos y fiables de esas regiones; no hay que olvidar que existen micosis en cuya etiología se imbrica más de una especie etiológica, como es el caso de la cromoblastomicosis. En esta enfermedad, las mismas lesiones cutáneas pueden estar originadas por al menos tres hongos distintos: Fonsecaea pedrosoi, Phialophora verrucosa y Cladosporium carrionii, con una distribución geográfica diferente.

Conclusiones

En opinión de los autores M. globosa parece ser la especie predominante, si no la única en la etiología de la PV, al menos en climas templados. Nuestros argumentos en defensa de esta hipótesis, propuesta por primera vez por nosotros en 1999, son los siguientes:

  • 1.

    En el examen directo un gran número de levaduras idénticas morfológicamente a las de M. globosa se observan de manera casi exclusiva en el 98 % de los casos en las escamas de las lesiones de PV. Tales levaduras están en el origen del pseudomicelio, también abundante, que constituye la otra característica de la imagen microscópica in vivo de esta enfermedad, como puede comprobarse repetidamente en una observación cuidadosa de las preparaciones.

  • 2.

    En cultivo, la especie predominante en la mayoría de los estudios, alcanzando porcentajes de más del 90 % en algunos, es también M. globosa. La segunda especie aislada en orden de frecuencia es M. sympodialis, en aproximadamente un 40 % de los casos, casi siempre asociada a M. globosa. Sin embargo, se ha demostrado que M. globosa es capaz de formar tubos germinativos in vitro, fenómeno que nunca se ha observado en M. sympodialis.

  • 3.

    M. sympodialis, por otra parte, predomina en la piel sana del tronco, tanto en áreas perilesionales en los enfermos de PV como en los individuos sanos controles, lo que refuerza la idea del papel exclusivamente saprofito de esta especie en la piel humana. A su vez, M. globosa puede aislarse también en la piel sana en distintas localizaciones, en porcentajes que parecen depender de la técnica de aislamiento empleada.

Estos argumentos sugieren que M. globosa, presente en la piel de adultos sanos en su fase de levadura, produce las lesiones de PV al desarrollar su fase miceliar. Los factores que inducen tal transformación permanecen sujetos a controversia, aunque los datos disponibles parecen apuntar, más que a alteraciones inmunológicas (aunque esto es también posible en algunos casos), a cambios sutiles en las condiciones del terreno, como el aumento de temperatura, la humedad o cambios en la composición del sebo sobre una base idiosincrásica. Además, la eventual existencia de cepas particularmente virulentas de M. globosa debe ser valorada.

Por último, el aislamiento predominante de M. furfur en algunos estudios realizados en zonas tropicales, y el hecho de que esta sea la única especie del género capaz de producir pseudomicelio in vitro, plantea la interesante posibilidad de que la PV sea una de las raras micosis que pueden estar originadas por más de un agente patógeno, dependiendo del ámbito geográfico.

Conflicto de intereses

Declaramos no tener ningún conflicto de intereses.0

Bibliografía
1.
C.F. Eichstedt
Pilzbildung in der pityriasis versicolor
Froriep's Neue Notizen aus dem Gebiet der Natur- und Heilkunde, 853 (1846), pp. 270-271
2.
M. Maeda,K. Makimura,H. Yamaguchi
Pityriasis versicolor rubra
Eur J Dermatol, 12 (2002), pp. 160-164
3.
M.E. Acosta,D. Cazorla
Aspectos clínico-epidemiológicos de la pitiriasis versicolor en una comunidad pesquera de la region semiárida del Estado de Falcon, Venezuela
Rev Iberoam Micol, 21 (2004), pp. 191-194
4.
I. Kaur,S. Handa,B. Kumar
Tinea versicolor: involvement of unusual sites
Int J Dermatol, 35 (1996), pp. 604-605
5.
A. Gorans,A. Onians,E. Falconi Klein,S. Veraldi
Case report. Erythrasmoid Pityriasis versicolor
Mycoses, 44 (2001), pp. 516
6.
G. Karakatasanis,E. Vakirlis,C. Kastoridou,D. Devliotou-Panagiotidou
Coexistence of pityriasis versicolor and erythrasma
7.
Prevalence, morbidity and cost of dermatological diseases
J Invest Dermatol, 73 (1979), pp. 395-401
8.
J. Faergemann,T. Fredriksson
Tinea versicolor with regard to seborrheic dermatitis. An epidemiological investigation
Arch Dermatol, 115 (1979), pp. 966-968
9.
L. Hellgren,J. Vincent
The incidence of tinea versicolor in central Sweden
J Med Microbiol, 16 (1983), pp. 501-502 http://dx.doi.org/10.1099/00222615-16-4-501
10.
V. Ingordo,J. Naldi,B. Colecchia,N. Licci
Prevalence of pityriasis versicolor in young Italian sailors
Br J Dermatol, 149 (2003), pp. 1270-1272
11.
J.R. Cermeño,I. Hernández,G. Godoy,I. Cabello,J.J. Cermeño,Y. Orellan
Mycoses at Hospital Universitario «Ruiz y Páez», Ciudad Bolívar, Venezuela 2002
Invest Clin, 46 (2004), pp. 37-42
12.
M.S. Ellabib,Z. Khalifa,K. Kavanagh
Dermatophytes and other fungi associated with skin mycoses in Tripoli, Libya
Mycoses, 45 (2002), pp. 101
13.
M. Hafez,S. el-Shamy
Genetic susceptibility in pityriasis versicolor
Dermatologica, 171 (1985), pp. 86-88
14.
D. Borelli,P.H. Jacobs,L. Nall
Tinea versicolor: epidemiologic, clinical and therapeutic aspects
J Am Acad Dermatol, 25 (1991), pp. 300-305
15.
R.C. Burke
Tinea versicolor: susceptibility factors and experimental infection in human beings
J Invest Dermatol, 36 (1961), pp. 389-402
16.
A.K. Gupta,R. Batra,H.B.S. Bluhm,T. Boeckhout,T.L. Dawson
Skin diseases associated with Malassezia species
J Am Acad Dermatol, 51 (2004), pp. 785-798 http://dx.doi.org/10.1016/j.jaad.2003.12.034
17.
V. Crespo Erchiga,V. Delgado Florencio
Malassezia species in skin diseases
Curr Opin Infect Dis, 15 (2002), pp. 133-142
18.
R.A. Schwartz
Superficial fungal infections
19.
H. Baillon
Traité de Botanique Médicale Criptogamique
pp. 234-239
20.
R. Sabouraud
Diagnostic et traitement des affections du cuir chevelu
Masson, (1932)
21.
A. Castellani,A.J. Chalmers
Manual of tropical Medicine
2nd ed, pp. 174
22.
F.D. Weidman
Exfoliative dermatitis in the Indian rhinoceros (Rhinoceros unicornis), with description of a new species: Pityrosporum pachydermatis
pp. 36-45
23.
B.A. Gustafson
Otitis externa in the dog
A bacteriological and experimental study, Royal Vet Coll Sweden, (1955)
24.
M.A. Gordon
The lipophilic mycoflora of the skin. I. In vitro culture of Pityrosporum orbiculare sp
Mycologia, 43 (1951), pp. 524-535
25.
D. Yarrow,D.G. Ahearn
Genus 7: Malassezia (Baillon)
The yeasts, a taxonomic Study, 3rd ed., pp. 882-885
26.
R.B. Simmons,E. Guého
A new species of Malassezia
Mycol Res, 94 (1990), pp. 1146-1149
27.
E. Guého,G. Midgley,J. Guillot
The genus Malassezia with description of four new species
Antonie van Leeuwenhoek, 69 (1996), pp. 337-355
28.
F.J. Cabañes,J.J. Hernández,G. Castellá
Molecular analysis of Malassezia sympodialis-Related strains from domestic animals
J Clin Microbiol, 43 (2005), pp. 277-283 http://dx.doi.org/10.1128/JCM.43.1.277-283.2005
29.
V. Crespo Erchiga,E. Guého
Superficial diseases caused by Malassezia species
Medical Mycology. Topley and Wilson's Microbiology and microbial infections, 10th ed., pp. 202-212
30.
E. Guého,T. Boeckhout,H.R. Ashbee,J. Guillot,A. Van Belkum,J. Faergemann
The role of Malassezia species in the ecology of human skin and as pathogens
Med Mycol, 36 (1998), pp. 220-229
31.
C. Aspiroz,L.A. Moreno,A. Rezusta,C. Rubio
Differentiation of three biotypes of Malassezia species on normal human skin. Correspondence with M. globosa, M. sympodialis and M. restricta
Mycopathologia, 145 (1999), pp. 69-74
32.
V. Crespo Erchiga,A. Ojeda,A. Vera,A. Crespo,F. Sánchez
Aislamiento e identificación de Malassezia spp en pitiriasis versicolor, dermatitis seborreica y piel sana
Rev Iberoam Micol, 16 (1999), pp. S16-S21
33.
G. Midgley
The lipophilic yeasts: state of the art and prospects
Med Mycol, 38 (2000), pp. 9-16
34.
J. Guillot,R. Bond
Malassezia pachydermatis: a review
Med Mycol, 37 (1999), pp. 295-306
35.
M.J. Crespo,M.L. Abarca,F.J. Cabañes
Isolation of Malassezia furfur from a cat
J Clin Microbiol, 37 (1999), pp. 1573-1574
36.
M.J. Crespo,M.L. Abarca,F.J. Cabañes
Otitis externa associated with Malassezia suympodialis in two cats
J Clin Microbiol, 38 (2000), pp. 1263-1266
37.
J. Guillot,R. Chermette,E. Guého
Prevalence du genre Malassezia chez les mammifères
J Mycol Med, 4 (1994), pp. 72-79
38.
J. Cabañes,B. Theelen,G. Castella,T. Boeckhout
Two new lipid-dependent Malassezia species from domestic animals
FEMS Yeast Res, 20 (2007), pp. 1-13
39.
A. Hirai,R. Kano,K. Makimura,E.R. Duarte,J.S. Hamdan,M.A. Lachance
Malassezia nana sp.vov., a novel lipid-dependent yeast species isolated from animals
Int J Syst Evol Microbiol, 54 (2004), pp. 623-627 http://dx.doi.org/10.1099/ijs.0.02776-0
40.
M.A. Gordon
Lipophilic yeast organism associated with tinea versicolor
J Invest Dermatol, 17 (1951), pp. 267-272
41.
V. Crespo Erchiga,A. Ojeda,A. Vera,A. Crespo,F. Sánchez,E. Guého
Mycology of Pityriasis versicolor
J Mycol Med, 9 (1999), pp. 143-148
42.
V. Crespo Erchiga,A. Ojeda,A. Vera,A. Crespo,F. Sánchez
Malassezia globosa as the causative agent of Pityriasis versicolor
Br J Dermatol, 143 (2000), pp. 799-803
43.
A. Nakabayashi,Y. Sei,J. Guillot
Identification of Malassezia species isolated from patients with seborrhoeic dermatitis, atopic dermatitis, pityriasis versicolor and normal subjects
Med Mycol, 38 (2000), pp. 337-341
44.
C. Aspiroz,M. Ara,M. Varea,A. Rezusta,C. Rubio
Isolation of Malassezia globosa and M. sympodialis from patients with Pityriasis versicolor in Spain
Mycopathologia, 154 (2002), pp. 111-117
45.
A.K. Gupta,Y. Kohli,J. Faergemann,R.C. Summerbell
Epidemiology of Malassezia yeasts associated with Pityriasis versicolor in Ontario, Canada
Med Mycol, 39 (2001), pp. 199-206
46.
A. Nakabayashi
Identification of Malassezia associated dermatoses
Jap J Med Mycol, 43 (2002), pp. 65-68
47.
G. Gaitanis,A. Velegraki,E. Frangoulis,A. Mitroussia,A. Tsigonia,A. Tzimogianni
Identification of Malassezia species from patient skin scales by PCR-RFLP
Clin Microbiol Infect, 8 (2002), pp. 162-173
48.
F. Hernández,L.J. Méndez,E. Bazán,A. Arévalo,A. Valera,R. López
Especies de Malassezia asociadas a diversas dermatosis y a piel sana en población mexicana
Rev Iberoam Micol, 20 (2003), pp. 141-144
49.
S. Dutta,A.K. Bajaj,S. Basu,A. Dikshit
Pityriasis versicolor: socio-economic and clinico-mycologic study in India
Int J Dermatol, 41 (2002), pp. 823-824
50.
B. Tarazooie,P. Kordbacheh,F. Zaini,K. Zomorodian,F. Saadat,H. Zeraati
Study of the distribution of Malassezia species in patients with pityriasis versicolor and healthy individuals in Tehran, Iran
BMC Dermatology, 4 (2004), pp. 5 http://dx.doi.org/10.1186/1471-5945-4-5
51.
F. Makni,I. Ben Salah,M. Affes,F. Cheikhrouhou,A. Sellami,H. Sellami
Identification des espèces de Malassezia isolées des lesions de pityriasis versicolor et des sujets sains dans la region de Sfax (Tunisie). Abstracts of the French Society for Medical Mycology
J Mycol Med, 14 (2004), pp. 159
52.
S. Ben Salah,M. Affes,F. Makni,H. Sellami,F. Cheikhrouhou,S. Marrekchi
Les levures du genre Malassezia: identification moléculaire par nested-PCR des souches isolées a partir des différentes affections dermiques. Abstracts of lectures and communications of the French Society for Medical Mycology
J Mycol Med, 15 (2005), pp. 175
53.
G. Gaitanis,A. Velegraki,E.C. Alexopoulos,V. Chasapi,A. Tsigonia,A. Katasambas
Distribution of Malassezia species in pityriasis versicolor and seborrhoeic dermatitis in Greece. Typing of the major pityriasis versicolor isolate M. globosa
Br J Dermatol, 154 (2006), pp. 854-859 http://dx.doi.org/10.1111/j.1365-2133.2005.07114.x
54.
A. Prohic,L. Ozagovic
Malassezia species isolated from lesional and non-lesional skin in patients with pityriasis versicolor
55.
V. Crespo-Erchiga,V. Delgado Florencio
Malassezia yeasts and pityriasis versicolor
Curr Opin Infect Dis, 19 (2006), pp. 139-147 http://dx.doi.org/10.1097/01.qco.0000216624.21069.61
56.
I. Razanakolona,N. Rakotozandrindrainy,J. Razafimahefa,T. Andriatsilavo,P. Grosjean,N. Contet-Audonneau
Pityriasis versicolor à Antananarivo: prémiere etude sur l’identification d’éspèces de Malassezia responsables. Abstracts of the French Society for Medical Mycology
J Mycol Med, 14 (2004), pp. 152
57.
M. De Quinzada
Estudio de las especies de Malassezia relacionadas con la patología cutánea pitiriasis versicolor en Panamá
Tesis Doctoral, (2005)
58.
K.C. Miranda,C. Rodrigues de Araujo,A.J. Soares,J. Lemos,L.K. Hasimoto,M.R. Rodrigues
Identificaçâo de espécies de Malassezia em pacientes com pitiríase versicolor em Goiania-GO
Rev Soc Bras Med Trop, 39 (2006), pp. 582-583
Vicente Crespo Erchiga. Servicio de Dermatología. Hospital Regional Universitario Carlos Haya. Plaza del Hospital Civil, s/n. 29009 Málaga. España. (V. Crespo-Erchiga vicente.crespo.sspa@juntadeandalucia.es)
Copyright © 2008. Academia Española de Dermatología y Venereología
Actas Dermosifiliogr 2008;99:764-71 - Vol. 99 Núm.10 DOI: 10.1016/S0001-7310(08)74956-1